Staphylococcus aureus en la industria alimentaria y restauración colectiva. Peligrosidad y estrategias de control

Es habitual encontrar en prensa noticias sobre presencia de patógenos, como Salmonella spp. y Listeria monocytogenes en alimentos; así han aparecido en los últimos meses alertas de L. monocytogenes en quesos, especialmente los elaborados con leche cruda, Salmonella spp. en langostinos, y también ha sido muy publicitado el brote de cyclosporiasis en USA, provocada por Cyclospora cayetanensis, debido al consumo de lechuga iceberg, con más de 6.000 afectados y dos muertes.

Estas noticias generan un elevado estado de alarma en los consumidores, en muchas ocasiones sensación de indefensión, desconfianza hacia el sector, afectan negativamente a la imagen de toda la industria alimentaria y, por supuesto, a la empresa productora a la que el daño reputacional y económico puede ser enorme, e incluso provocar su cierre, ocasionando el despido de sus trabajadores.

Todo ello debe incentivar a todas las empresas de producción y transformación de alimentos a considerar que las prácticas de higiene no son un coste extra que han de sufrir, sino una inversión necesaria, del mismo modo que se debe invertir en los equipos de producción, la mano de obra, instalaciones, etc.

Las causas de estas toxiinfecciones son variadas y, en ocasiones, se solapan una serie de ellas que provocan una elevada presencia de los microorganismos, o de sus metabolitos, en el producto final. Se tiende a buscar el origen de esta contaminación en la materia prima que introduce los patógenos en la planta, pero posteriormente se incorporan nuevos factores de persistencia, como deficientes condiciones higiénicas de los equipos y superficies en contacto con los alimentos durante su elaboración, presencia de biofilms en equipos e instalaciones, tratamiento térmico insuficiente o consumo de productos sin tratamiento, y unas condiciones de almacenamiento a temperaturas excesivamente elevadas con roturas de la cadena de frío.

Sin embargo, existen determinados microorganismos causantes de toxiinfección alimentaria de cuyo origen no se puede responsabilizar exclusivamente a las causas anteriormente descritas (aunque estas pueden incrementar su prevalencia), sino que existe un elemento predominante que involucra a los manipuladores y personal que entran en contacto con los alimentos o está presente en las salas de procesado, y está en función de la higiene de los mismos y de las prácticas de manipulación, se trata de los brotes causados por S. aureus.

Descripción y ecología de S. aureus

El género bacteriano Staphylococcus pertenece a la familia de las Staphylococcaceae, se trata de bacterias Gram +, de forma esférica (denominadas cocos), con un tamaño que oscila entre 0,5-1 µm de diámetro y que se caracteriza por agruparse en racimos irregulares. Es un microorganismo no móvil, que no forma esporas y anaerobio facultativo.

Aunque S. aureus es la especie de mayor relevancia desde el punto de vista epidemiológico en la industria alimentaria, existen otras especies del mismo género que también se relacionan frecuentemente con problemas de salud, como Staphylococcus epidermidis, Staphylococcus saprophticus, Staphylococcus capitis y Staphylococcus haemolyticus.

A diferencia de otros patógenos, como Salmonella spp. donde se produce un proceso de infección a causa de consumir un número determinado de bacterias, en este caso se produce una intoxicación alimentaria por la ingestión de la toxina, que es un metabolito producido por las bacterias en determinadas circunstancias propicias de temperatura, nutrientes, actividad de agua, etc. (Argudin et al. 2010).

Además de S. aureus, otros microorganismos productores de toxinas implicados en enfermedades de origen alimentario son Bacillus cereus y Clostridium perfringens. Entre 2015 y 2023 se notificaron 380 brotes alimentarios causados por toxinas, dando lugar a 8.853 personas afectadas, de ellas 63 necesitaron hospitalización y hubo 7 fallecimientos. El agente causal más importante fue S. aureus con 173 brotes, desarrollados mayoritariamente en los meses más calurosos (Gallego-Munuera et al. 2025).

Figura 1. Número de brotes de intoxicación alimentaria en España (2015-2023) y estacionalidad (Gallego-Munuera et al. 2025)

Las enterotoxinas estafilocócicas son altamente estables, capaces de resistir temperaturas de 100°C durante 15-30 minutos, aunque las células viables hayan sido eliminadas (FDA 2012), soportan temperaturas de congelación y el secado, así como la acción de enzimas proteolíticas. Su bajo pH les permite mantenerse completamente funcionales en el tracto gastrointestinal una vez han sido ingeridas. La dosis mínima infecciosa de enterotoxina es de entre 20-144 ng, en función de la sensibilidad de los individuos (Anses 2012), y su presencia puede detectarse para una población de S. aureus de al menos 105 células por gramo de alimento. Los síntomas de la enfermedad aparecen rápidamente, entre 1-6 horas después de la ingestión de la toxina, y cursan en forma de náuseas, vómitos, diarrea, dolor abdominal y postración (Argundin et al. 2010). En casos más severos puede presentarse dolor de cabeza, calambres musculares y alteraciones en la presión arterial y en la frecuencia cardíaca. La recuperación generalmente se produce de forma rápida, entre las 48 y 72 horas después de la aparición de los primeros síntomas, y la mortalidad es excepcional.

Tabla 1. Parámetros de supervivencia, crecimiento y producción de toxina de S. aureus (Anses 2012).

Algunas de las cepas de S. aureus, las denominadas MRSA (meticillin resistant Staphylococcus aureus) han adquirido un gen que les otorga resistencia a la meticilina y a todos los demás antibióticos betalactámicos, que incluyen las penicilinas y las cefalosporinas. Las cepas MRSA producen infecciones nosocomiales (contraídas en hospitales) y su manifestación más grave es la neumonía nosocomial, enfermedad que puede llegar a ser mortal (EFSA 2009).

Alimentos implicados en toxiinfección por S. aureus

Los alimentos más frecuentemente implicados en intoxicaciones alimentarias por S. aureus, son, generalmente, aquellos que requieren un considerable grado de manipulación durante su elaboración, que se mantienen a temperaturas ligeramente elevadas después de su preparación y que no son consumidos inmediatamente (AESAN, 2022). Ello implica especialmente al sector de la restauración colectiva, caterings, obradores:

• Carne y productos cárnicos, especialmente platos precocinados.
• Productos a base de huevo.
• Ensaladas (de arroz, verduras).
• Productos de panadería tales como pasteles rellenos de crema y pasteles de chocolate.
• Sandwiches rellenos.
• Leche y productos lácteos: leche y suero en polvo, quesos frescos y quesos madurados elaborados con leche pasteurizada o cruda.
• Productos precocinados y elaborados de pescado.

Las incorrectas condiciones de manipulación de los alimentos y, en concreto, unas deficientes condiciones higiénicas de los manipuladores, tanto en la industria alimentaria como en el comercio minorista y restauración colectiva, contribuyen a la aparición de un elevado número de brotes de intoxicación por S. aureus (Kadariya et al, 2014; Lakshmikantha, 2015).

En Estados Unidos se considera que, aproximadamente, el 30% de la población está colonizada por S. aureus sensible a la meticilina y el 1,5% por MRSA, constituyendo las fosas nasales el nicho más importante de la bacteria (CFSPH 2011). Si bien la colonización en sí misma no daña al huésped, es un factor de riesgo para desarrollar infecciones sintomáticas posteriores. Los portadores asintomáticos pueden transmitir la bacteria a personas susceptibles de contraer los síntomas de la enfermedad o distribuirlas por las áreas de elaboración de alimentos.

Según un estudio recopilatorio del análisis de los datos de los brotes de toxiinfección alimentaria, notificados al Sistema de Vigilancia de Brotes de Enfermedades Transmitidas por Alimentos en Estados Unidos (Kadariya et al 2014), durante el periodo 1998-2008, se obtuvo que los preparados cárnicos fueron los alimentos más habitualmente mencionados como causantes de los brotes de S. aureus (55% del total de brotes de S. aureus). Los alimentos implicados se preparaban en su mayor parte en obradores de restaurantes y comercios minoristas (44% del total de los brotes). El factor que en mayor medida contribuyó a su aparición fueron las deficiencias durante el procesado y preparación de los alimentos (con una incidencia del 93%). De entre estas deficiencias, destaca el tratamiento térmico incorrecto, que se observa en el 40 % de los casos; la exposición prolongada de los alimentos preparados a temperatura ambiente está involucrada en el 58% de los brotes, y el deficiente proceso de refrigeración en el 22 %. Otras causas que afectan al desarrollo de los brotes, al propiciar contaminaciones cruzadas, son: la contaminación de las manos de los manipuladores de alimentos (presente en el 42% de los brotes estudiados), la limpieza insuficiente de los equipos o utensilios (notificada en el 67%) y la contaminación de las superficies y ambientes de las zonas de almacenaje (advertida en el 39% de los brotes).

Es importante destacar, como se aprecia en estos datos, que la aparición de un brote no se debe a un factor aislado, sino que se precisa de una cadena de anomalías (una fuente de contaminación, tratamiento térmico insuficiente, condiciones de almacenamiento y refrigeración incorrectas, etc.).

Control de S. aureus en los centros de elaboración de alimentos

Como se ha indicado anteriormente, los manipuladores de alimentos suelen ser la principal fuente de contaminación por S. aureus (Colombari et al. 2007), por ello será muy importante incidir en la formación los operarios, vigilar que se respeten todas las normas de manipulación de alimentos y la utilización de vestuario de protección (atuendo limpio, gorros, guantes y mascarillas), así como el lavado y desinfección de las manos frecuentemente. Complementariamente, es necesario un grado elevado de higiene de las instalaciones y elementos que entran en contacto con el alimento, mediante un diseño higiénico adecuado y aplicando prácticas correctas de limpieza y desinfección con la frecuencia necesaria.

Además, estas medidas se deben complementar con otras estrategias de control que abarquen todos los aspectos del proceso productivo. Estas estrategias deben basarse en la implantación de un sistema de autocontrol, el Plan de Análisis de Peligros y Puntos de Control Críticos (APPCC) y los planes de Requisitos Generales de Higiene y Trazabilidad (RGHT), que abordan muchos de los factores que tienen relación directa con las causas de toxiinfecciones alimentarias: Plan de Control del Agua, Plan de Trazabilidad, Plan de Limpieza y Desinfección, Plan de Control de Plagas, Plan de Residuos, Plan de Formación e Higiene Personal, Plan del Mantenimiento Higiénico de las instalaciones. Estos planes no solo deben implementarse en las industrias alimentarias, sino que deben incluirse también en los establecimientos hosteleros y de servicio de comidas al consumidor final.

Algunas de las medidas que deben abarcar estos planes para minimizar las toxiinfecciones por S. aureus son las siguientes:

•  Almacenar los alimentos a temperaturas bajas para evitar o restringir el desarrollo de S. aureus y la producción de toxinas.
• Evitar las contaminaciones cruzadas durante la elaboración y preparación de alimentos, especialmente durante la manipulación.
• Controlar los flujos de personal y de materiales.
• Verificar los tratamientos térmicos.
• Extremar la higiene en las salas blancas, posteriores al tratamiento térmico.
• Efectuar prácticas frecuentes de limpieza y desinfección de superficies y ambientes.

En este punto, conviene destacar que es necesario monitorizar el desarrollo y resultados de las prácticas de higiene de los operarios, ello requiere revisar no solo los elementos, útiles y productos necesarios (lavamanos, control higiénico de accesos, equipo de desinfección de manos), sino que se debe verificar que se están realizando estas operaciones de higiene y aplicando estos productos correctamente. Así, es bastante usual encontrar sistemas de desinfección de manos que apenas aplican desinfectante alcohólico, sin mojar toda la extensión de manos y dedos, y por tanto los resultados de la desinfección no son óptimos; o que la aplicación se realiza sobre manos mojadas con lo que se produce una dilución del biocida.

En otros casos, se efectúa un lavado de manos con jabón antiséptico, siendo muy importante el modo en que se realiza esta operación, comprobando que todos los puntos de la mano entren en contacto con el producto lavamanos-biocida.

Para comprobar todo ello, es recomendable tomar muestras de las superficies de las manos, tanto después de su higienización, como durante el proceso productivo. Para realizar esta analítica pueden emplearse placas Rodac o laminocultivos con agar específico para Staphylococcus spp. (Agar Baird Parker), donde las colonias de S. aureus presentan una coloración negra-grisácea, debido a la reducción que provocan del telurito de potasio. Además, forman un halo claro, opaco y nacarado, alrededor de la colonia, debido a la actividad lecitinásica sobre la yema de huevo presente en el medio.

Figura 2. Placas de S. aureus en medio Baird Parker.ç

También se puede realizar un conteo adicional de microorganismos indicadores de higiene, como Recuento Total o Enterobacterias que, aunque no son específicos para S. aureus, sí dan una idea de las condiciones higiénicas de los manipuladores.

En Christeyns, hemos incorporado técnicas genómicas dentro de nuestro servicio METASAFE, como la metagenómica, que es capaz de identificar todos los microorganismos presentes en una muestra (incluso los microorganismos viables pero no cultivables), y de este modo se puede estudiar la prevalencia relativa de cada microorganismo en concreto como S. aureus; adicionalmente la secuenciación completa del genoma (WGS) permite conocer exactamente la cepa aislada, así como sus genes de resistencia, virulencia, etc.

Con todo ello, se dispone de una amplia información que ayuda a efectuar una mejor trazabilidad y detección de la procedencia de la contaminación inicial, e implementar las medidas oportunas para la minimización del problema.

Control de biofilms

Para finalizar, se destaca un aspecto relevante, y que no debe descuidarse en los establecimientos de procesado de alimentos: la detección y control de biofilms.

Los biofilms constituyen un mecanismo de protección de los microorganismos frente a los productos biocidas utilizados habitualmente en las industrias alimentarias. La persistencia de microorganismos patógenos en las plantas de procesado de alimentos se encuentra muy relacionada con la presencia de biofilms, que son estructuras formadas por una matriz polimérica segregada por las células microbianas, compuesta por proteínas, lípidos, polisacáridos y ácidos nucleicos. La formación de un biofilm en las superficies de los equipos y elementos de los centros de elaboración de alimentos se produce de forma paulatina a lo largo del proceso productivo, y puede verse influida por características ambientales (humedad, temperatura, pH), así como por la presencia de residuos orgánicos e inorgánicos que facilitan la adhesión de las células microbianas a la superficie de los equipos e instalaciones.

Las deficiencias en los procesos de limpieza y desinfección, originados por una disminución de frecuencias de higienización, presencia de puntos de difícil acceso, deficiente diseño higiénico de las instalaciones, falta de pericia de los operarios, etc., propician la presencia de restos de suciedad y la aparición de biofilms, que en un primer momento están constituidos por unas pocas capas de células bacterianas con uniones inicialmente débiles a las superficies y que, en el transcurso del tiempo, se adhieren más fuertemente e incrementan su biomasa, así como el número de especies microbianas que lo constituyen hasta alcanzar el rango de un biofilm multiespecie maduro, que actúa como reservorio de microorganismos patógenos, entre ellos S. aureus. Esta bacteria ha demostrado su habilidad para formar biofilms, pero generalmente, salvo en ensayos de laboratorio, se trata de estructuras multiespecie, donde hay colaboración entre los diferentes microorganismos para conseguir nutrientes, transferencia genética y supervivencia frente a condiciones externas desfavorables. Así, por ejemplo, es fácil encontrar biofilms formados originariamente por otros microorganismos, como Pseudomonas spp., y que S.aureus colonice este biofilm.

A partir de estos reservorios, los microorganismos pueden expandirse al resto de la instalación, tanto a zonas de no contacto directo con el alimento como a áreas de elevado riesgo donde se elaboran productos listos para el consumo. La dispersión de los microorganismos y de porciones del biofilm puede verse favorecida por las propias operaciones de limpieza, por ejemplo, al aplicar agua a excesiva presión y con boquillas inadecuadas que generan salpicaduras y aerosoles.

La detección de biofilms y la determinación de las zonas propensas a su desarrollo tiene, pues, una gran importancia para garantizar la inocuidad de los alimentos que se elaboran. En la práctica diaria, en las industrias alimentarias se emplean diversos métodos y técnicas para verificar su correcta higienización, como el uso de placas de contacto con medios selectivos, bioluminiscencia, etc.; sin embargo, estas técnicas no son específicas en la detección de la matriz del biofilm sino la presencia de microorganismos, materia orgánica, residuos de proteínas, o suciedad orgánica. Christeyns ha desarrollado el test TBF300, que es un sistema rápido, simple y específico para teñir exclusivamente la matriz del biofilm, no interfiriendo en los resultados la presencia de restos de suciedad procedente de productos lácteos, cárnicos o pesqueros. Con esta técnica, pueden visualizarse las zonas con presencia de biofilms y de este modo establecer procedimientos con productos específicos para su control, como el empleo de productos enzimáticos, gama MIDA ENZY, diseñados respectivamente para eliminar dicha matriz en superficies abiertas y en circuitos, siendo necesaria una posterior desinfección de las instalaciones para destruir los microorganismos que estaban embebidos en la matriz.

Figura 3. Detección de biofilms con el test TBF300 en distintas superficies: arquetas de desagüe, loncheadora, circuitos.

Referencias

• Gallego-Munuera M, Guerrero-Vadillo M, Varela C, Grupo de vigilancia de enfermedades transmisibles. Brotes de transmisión alimentaria asociados a toxinas bacterianas en España, 2015-2023. Boletín Epidemiológico Semanal. 2025;33(4):199-214. doi: 10.4321/s2173-92772025000400002
• Argudín, M.A., Mendoza, M. C., Rodicio, M.R. Food Poisoning and Staphylococcus au-reus Enterotoxins. Toxins (Basel) 2010 Jul; 2(7): 1751–1773. Published online 2010 Jul 5. doi: 10.3390/toxins2071751.
• FDA/Center for Food Safety & Applied Nutrition: Bad Bug Book Foodborne Pathogenic Microorganisms and Natural Toxins Handbook. Staphylococcus aureus. 2012. En Internet:https://www.fda.gov/files/food/published/Bad-Bug-Book-2nd-Edition-%28PDF%29.pdf
• Anses (Agence nationale de sécurité sanitaire de l’alimentation, de l’environnement et du travail). France. Staphylococcus aureus et enterotoxines staphylococciques. 2012.
• EFSA. Scientific Opinion of the Panel on Biological Hazards on a request from the Euro-pean Cmmission on Assessment of the Public Health significance of meticillin resistant Staphylococcus aureus (MRSA) in animals and foods. The EFSA Journal (2009) 993, 1-73. Opinión científica del Panel de Peligros Biológicos, publicada en Internet: http://www.efsa.europa.eu/cs/BlobServer/Scientific_Opinion/biohaz_op_993_mrsa_en,0.pdf?ssbinary=true
• AESAN (2022). https://www.aesan.gob.es/dam/jcr:a75ff785-ee26-468b-a8e5-d4ff7b5afd4f/Intoxicaci%C3%B3n%20por%20enterotoxinas%20estafiloc%C3%B3cicas.pdf
• Kadariya J., Smith TC, Thapaliya. Staphylococcus aureus and staphylococcal food-borne disease: an ongoing challenge in public health. Biomed Research International. 2014. Published online 2014 Apr 1. doi: 10.1155/2014/827965
• Lakshmikantha Channaiah. Staphylococcus aureus food poisoning: Food Safety Risks and Prevention Strategies. Quality Assurance & Food Safety July-August 2015
• Colombari, C. et al.: Foodborne Outbreak Caused by Staphylococcus aureus: Phenotypic and Genotypic Characterization of Strains of Food and Human Sources. Journal of Food Protection, Volume 70, No. 2, February 2007, pp. 489-493(5)).